Mało kto zwraca na to uwagę, ale osoby odpowiedzialne za budowę F-35 podkreślają, że jest to prawdopodobnie najważniejsza jego cecha. Szkielet maszyny jest podstawą umożliwiającą budowę trzech zupełnie różnych maszyn. Jedna z nich - CTOL - to wersja dla armii lądowej. Akronim oznacza w tym przypadku konwencjonalny start i lądowanie. Druga wersja maszyny służyć będzie w marynarce. F-35 w wersji CV wykonywać będzie krótkie starty i lądowania na pokładzie lotniskowców. Najciekawszy jest jednak wariant STOVL. Maszyna ta potrafi wykonywać skrócony start jak i wzbijać się w powietrze albo lądować w pionie. Silnik o potężnej mocy bez problemu podnosi uzbrojony po zęby i zatankowany samolot.
Oszczędności to kolejna rzecz mogąca umknąć uwadze osoby nie będącej miłośnikiem lotnictwa. Wspólne systemy elektroniczne, zbliżona budowa i prawie całkowita zgodność awioniki skrócić czas potrzebny na serwisowanie maszyn. Używanie dużej liczby takich samych części we wszystkich wersjach F-35 pozwala zmniejszyć zapotrzebowanie na unikalne komponenty, a jednocześnie usprawnia wszystkie procesy logistyczne - zmniejsza ilość transportów. Maszynę zbudowano też w taki sposób, że wprowadzanie do niej jakichkolwiek modyfikacji, nowych technologii jest nie tylko możliwe, ale proste do przeprowadzenia.
W dziobie myśliwca ukryto skomplikowane systemy elektroniczne. EO DAS (Electro-Optical Distributed Aperture System) oraz EOTS (Electro-Optical Targeting System) zapewniać mają przewagę nad pojazdami lądowymi i samolotami wroga. Systemy połączone światłowodem z głównym komputerem, otoczą F-35 ochronną sferą. Pilot będzie mógł skorzystać z kamery wykrywającej i identyfikującej obiekty znajdujące się w oddali. W maszynie znajdą się też laserowy dalmierz, system namierzający i śledzący maszyny za pomocą laserów czy technologia FLIR trzeciej generacji. Elektronika potrafi nawet wskazać naziemne eksplozje czy miejsca, z których strzelono w kierunku samolotu. Wersja STOVL może natomiast lądować prawie bez asysty pilota.
Kolejną zaawansowaną technologią jest HMDS czyli Helmet Mounted Display System. Pod pojęciem tym kryje się system odpowiedzialny za wyświetlanie informacji na hełmie pilota. Zastępuje on klasyczny HUD i generuje między innymi 360 stopniową panoramę wokół samolotu. Dzięki kilku zewnętrznym kamerom na podczerwień, pilot może w zasadzie "przejrzeć kadłub" maszyny. F-35 ma także być zintegrowany z najbardziej zaawansowanym systemem gromadzenia i wymiany danych napływających z pola bitwy. Ma to także być pierwszy samolot w pełni przystosowany do bezpośredniej wymiany danych z satelitami.
MFDS to Multi-Function Display System czyli po prostu wielofunkcyjny wyświetlacz. Zbiera on dane z wszystkich sensorów maszyny i ukazuje je w wybranych przez pilota oknach. Jego moc jest na tyle duża, że potrafi wyświetlać sześć płynnych (różnych) obrazów na raz. Pilot może więc mieć przed sobą chociażby obraz z kamer zamontowanych na kadłubie. Maszyna pozwala też śledzić osiem celów powietrznych lub szesnaście lądowych na raz na swym radarze.
Oprócz klasycznych zaczepów umożliwiających przenoszenie uzbrojenia pod skrzydłami, F-35 posiada dwie ukryte komory (w każdej znajdują się dwa zaczepy) otwierające się jedynie na czas potrzebny do wystrzelenia pocisku lub zrzucenia bomby. Konstrukcja ta sprawiać ma, że maszyna jest jeszcze trudniejsza do wykrycia na radarze.
W F-35 zostanie zamontowane działko GAU-12/U (25mm). Samolot może przenosić pociski powietrze-powietrze lub powietrze ziemia, bomby, bomby kasetowe, pociski przeciwradarowe czy pociski typu cruise. Przewiduje się również, że maszyna będzie wyposażona w broń energetyczną - mikrofalową lub laserową.
F-35 być może zastąpi także samolot walki elektronicznej EA-6B. Maszyna piątej generacji może przenosić specjalne "zagłuszacze" łączące swe możliwości z mocą jej radaru. Dzięki nim nie tylko może zakłócać pracę wrogich instalacji radarowych, ale nawet "wszczepiać" do nich fikcyjne dane. Przewiduje się, że F-35 będzie także mógł brać udział w cyberwojnie, choć bardziej konkretne informacje na ten temat nie zostały jeszcze ujawnione.